Specificity of frequency-spatial organization of brain activity in coronary heart disease associated with self-assessment of emotion control in men and women

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Низкая стрессоустойчивость, переживание негативных эмоций и дефицит в регуляции эмоционального напряжения рассматриваются как важные психологические и психофизиологические факторы развития ишемической болезни сердца (ИБС) [1–3]. В качестве психометрического показателя успешности индивидуальной эмоциональной регуляции поведения предлагается оценка эмоционального интеллекта (ЭИ) [4]. Показано, что самооценка таких компонентов ЭИ, как использование эмоций (т.е. их применение для улучшения состояния), и регуляция эмоций связаны с заболеваемостью ИБС [2]. У пациентов с ИБС отмечены также более низкие способности к пониманию, использованию и регулированию эмоций по сравнению с ЭИ в группе здоровых участников исследования [3]. Лучшей оценке состояния собственного здоровья пациентами с ИБС соответствует доминирование положительных эмоций в самооценке эмоционального состояния как по показателю эмоциональной экспрессии, так и по соотношению положительных и отрицательных эмоций при их восприятии [5]. Компетентность в эмоциональной регуляции связана с отношением пациентов к кардиореабилитации после перенесённого инфаркта [6], и, по-видимому, способность к контролю и переоценке эмоций следует учитывать при составлении программ нейрореабилитации когнитивного дефицита, часто развивающегося после операции коронарного шунтирования при лечении пациентов с ИБС.

На нейробиологическом уровне самоконтроль и регуляция эмоций являются функциями взаимодействия префронтальной коры с амигдалой и стриатумом [7–9]. Эти функции характеризуются не только индивидуальными особенностями аффективного стиля поведения, но и половыми различиями [10–12].

Асимметрия активности префронтальной коры рассматривается как функциональная характеристика эмоциональной регуляции, в том числе индивидуальных особенностей проявления способностей к переоценке эмоций [13], сопровождающейся усилением метаболической активности в левой части дорсолатеральной префронтальной коры [14], и дифференцировкой ЭЭГ коррелятов стресса, представленной усилением левополушарной активации согласно показателям мощности альфа- и бета-ритмов [15–17].

С другой стороны, имеется довольно много доказательств доминирования правого полушария в регуляции эмоций и связанного с ними поведения [18, 19]. Так как психический стресс является прогностическим фактором риска возникновения и развития ИБС [20], а женщины оказываются более склонны, чем мужчины, к развитию вызванной этим стрессом ишемии миокарда, представляется важным выяснение гендерных различий в паттернах активации мозга [21].

Цель исследования — выяснить особенности полушарной активности мозга, связанные с самооценкой использования эмоций при принятии решений у мужчин и женщин с ишемической болезнью сердца.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

В исследовании участвовали 75 пациентов кардиологической клиники с тяжелой формой ИБС: 56 мужчин (61,2±8,5 года) (ГрМ) и 19 женщин (67,4±4,8 года) (ГрЖ). 29% из них имели высшее образование, остальные — среднее и среднее специальное. Пациенты характеризовались умеренным когнитивным дефицитом (26 баллов по Монреальской шкале оценки когнитивных функций — MoCA) и минимальными значениями депрессии (2 балла по Beck Depression Inventory II — BDI-II). Основные клинические показатели группы приведены в табл. 1. Более подробное описание критериев включения пациентов в исследуемую выборку дано в наших ранних работах [22, 23].

 

Таблица 1. Основные клинические показатели пациентов с ишемической болезнью сердца

Table 1. Main clinical indicators of patients with coronary heart disease

Показатель	Значение
Фракция выброса левого желудочка, %, Me [25; 75]	65 [54; 67]
Длительность ишемической болезни сердца, лет, Me [25; 75]	4 [3; 12]
Функциональный класс стенокардии, n (%): I–II III	58 (77) 17 (23)
Артериальная гипертензия, лет, Me [25; 75]	11 [4; 21]
Функциональный класс хронической сердечной недостаточности по NYHA, n (%): I–II III	50 (67) 25 (33)
Стенозы сонных артерий <50%, n (%)	25 (33)
Сахарный диабет 2-го типа, n (%)	16 (21)
Монреальская шкала оценки мозговых дисфункций (МоСА), Me [25; 75]	26 [22; 27]
Шкала оценки депрессии (BDI-II), Me [25; 75]	2 [0; 4]

Примечание: Me — медиана, n — количество пациентов, функциональный класс по NYHA — степень сердечной недостаточности согласно Нью-Йоркской ассоциации сердца.

Note: Me — median, n — number of patients, NYHA — the New York Heart Association.

 

Дизайн работы одобрен Этическим комитетом Научно-исследовательского института комплексных проблем сердечно-сосудистых заболеваний (протокол № 10 от 12.10.2020). Все участники до включения в исследование добровольно подписали форму информированного согласия, утверждённую в составе протокола.

Тестирование ЭИ выполняли с использованием Опросника эмоционального интеллекта К. Барчард [24]. Согласно цели исследования, для анализа использовали одну шкалу ЭИ — «принятие решений на основе эмоций» — как компонент, отражающий эмоциональный контроль поведения (ЭК).

Электроэнцефалограмму регистрировали монополярно в состоянии спокойного бодрствования при закрытых глазах с использованием многоканального усилителя Neuvo (Compumedics, США) и шапочки со встроенными электродами Ag/AgCl (QuikCap, NeuroSoft Inc., США): 62 канала, частота дискретизации — 1000 Гц, полоса пропускания — 0,1–50,0 Гц. Продолжительность регистрации ЭЭГ составляла 5 мин. Для анализа выбирали 30 эпох ЭЭГ длительностью 2 с без мышечных или других артефактов согласно визуальной оценке с последующей автоматической проверкой и удалением окулографических артефактов. Вычисление мощности биопотенциалов в шести частотных диапазонах: тета 1 (4–6 Гц), тета 2 (6–8 Гц), альфа 1 (8–10 Гц), альфа 2 (10–13 Гц), бета 1 (13–20 Гц), бета 2 (20–30 Гц) выполняли с использованием быстрого преобразования Фурье в программе Scan 4.5. Более подробное описание регистрации и анализа ЭЭГ приведено ранее [22].

Регистрацию ЭЭГ и психометрическое тестирование показателей ЭИ выполняли до планируемой операции коронарного шунтирования.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В ходе межгруппового сравнения исследованных показателей значимых половых различий согласно критерию Манна–Уитни не обнаружено ни для ЭК (25,1±6,2 для мужчин и 24,6±6,5 для женщин), ни для суммарных значений мощности ЭЭГ в каждом из шести диапазонов.

На следующем этапе статистического анализа мы рассмотрели возможную связь этих показателей с применением непараметрического критерия Спирмена отдельно для ГрМ и ГрЖ. Для ГрМ обнаружена положительная связь ЭК и биопотенциалов в диапазоне 6–13 Гц (0,19 <rs <0,28), а для ГрЖ — отрицательная (–0,20 <rs <–0,40) при значимом межгрупповом различии корреляций для тета 2-ритма и альфа 1-ритма (р <0,030 согласно двухстороннему сравнению коэффициентов корреляции). Для диапазона альфа 2-ритма межгрупповые различия корреляций не достигли значимого уровня (р <0,08).

Далее были рассмотрены регионарные особенности корреляций ЭК и мощности трёх выделенных ритмов в ГрМ и ГрЖ (табл. 2, рис. 1).

 

Таблица 2. Коэффициенты корреляции Спирмена между компонентом эмоционального интеллекта, отражающим использование эмоций в принятии решения, и регионарными показателями мощности альфа 1-ритма, альфа 2-ритма и тета 2-ритма в группах мужчин и женщин

Table 2. Spearman’s correlation coefficients between the emotional intelligence component, which reflects the use of emotions in decision-making, and regional indicators of the alpha 1, 2 and theta 2 rhythms power in groups of men and women

Отведение	Альфа 2	Альфа1		Тета 2
	мужчины	мужчины	женщины	мужчины	женщины
FP1		0,27
Fp2		0,32		0,30
F3		0,31		0,26
F4		0,33
F5	0,28	0,31
F6	0,27	0,33
F7		0,29
F8		0,35		0,29
FТ7	0,33	0,31
FT8		0,35
FC1	0,28	0,37		0,29
FC2		0,36
FС3	0,29	0,38		0,31
FC4		0,35
FC5	0,29	0,37		0,27
FPz		0,30		0,29
Fz		0,32
FCz		0,36
Cz		0,35	–0,48		–0,52
T7	0,30	0,29		0,29
T8			–0,56
C3	0,30	0,38		0,26	–0,53
C4		0,33
C5	0,28	0,36		0,27
C6		0,34	–0,50
TP7	0,27	0,29	–0,55
TP8			–0,57
CP1		0,34			–0,57
CPz		0,30			–0,49
CP2		0,27	–0,49		–0,55
CP3	0,27	0,34		0,27	–0,56
CP4		0,28	–0,57
CP5	0,31	0,32	–0,57		–0,63
CP6		0,27	–0,58	0,29
P1		0,26	–0,55		–0,54
P2			–0,59		–0,71
P3		0,27	–0,60		–0,67
Pz			–0,53		–0,58
P5	0,27	0,27	–0,68	0,29	–0,69
P6			–0,57	0,26	–0,62
P7			–0,61		–0,65
P8			–0,59		–0,58
PO3			–0,59		–0,69
PO4			–0,60		–0,64
POz			–0,53		–0,59
PO5			–0,59		–0,76
PO6			–0,57		–0,64
PO7			–0,60		–0,74
PO8			–0,54		–0,66
O1			–0,60		–0,48
O2			–0,55		–0,58

Примечание: 0,001< р <0,05.

Note: 0.001< р <0.05.

 

Рис. 1. Карты корреляций между компонентом эмоционального интеллекта, отражающим использование эмоций в принятии решения, и регионарными показателями мощности тета 2-ритма, альфа 1-ритма 1 и альфа 2-ритма в группах мужчин (a) и женщин (b) — пациентов кардиологической клиники. Чёрные кружки — положительные корреляции, светлые — отрицательные корреляции, размер кружков соответствует уровню 0,001< р <0,05 (см. табл. 2).

Fig. 1. Maps of correlations between the emotional intelligence component, which reflects the use of emotions in decision-making, and regional indicators of the theta 2, alpha 1 and 2 rhythms power in groups of men (a) and women (b) — patients of a cardiology clinic. Black circles — positive correlations, light — negative correlations, the size of the circles corresponds to the level of 0.001< р <0.05 (see Table 2).

 

Полученные результаты свидетельствуют, что большее привлечение эмоций для принятия решений у мужчин с ИБС сопровождается снижением фоновой активации коры головного мозга, на что указывает повышение мощности низкочастотных биопотенциалов, регионарно максимально широко представленное в диапазоне 8–10 Гц. На частотах диапазонов тета 2-ритма и альфа 2-ритма этот эффект охватывает переднюю часть коры с доминированием левого полушария в центральных и теменных областях (рис. 1, a; см. табл. 2). Обнаруженную регионарную специфику мы рассматриваем как неслучайную, принимая во внимание возможность ошибок II рода и устойчивость связей ЭК и мощности ритмов в соседних отведениях. Для ГрЖ обнаруженная негативная корреляция ЭК и показателей мощности тета 2-ритма и альфа 1-ритма отражает противоположный эффект повышения фоновой активации коры при более высокой самооценке по шкале ЭК, который в большей мере характерен для задней части коры обоих полушарий (рис. 1, b; см. табл. 2). Для диапазона альфа 2 в ГрЖ выявлена только одна связь на уровне тенденции в единственном отведении Р5 (rs=–0,39; р=0,12), на рис. 1, b она не указана.

Таким образом, результаты выполненного анализа соотношения ЭК и регионарных показателей фоновой мощности ЭЭГ в диапазоне 6–13 Гц указывают на разные формы контроля эмоционального состояния у женщин и мужчин с ИБС при отсутствии половых различий в его психометрическом показателе.

ОБCУЖДЕНИЕ

Взаимосвязь контроля поведения и ЭИ как психометрического конструкта для оценки эффективности эмоциональной регуляции доказана результатами ряда исследований [4, 8, 25]. В связи с этим обнаруженная связь показателей ЭК и мощности ритмов фоновой ЭЭГ в диапазоне 6–13 Гц отражает «преднастройку» функциональной активности мозга для дальнейшей реализации поведенческих реакций. Так как тета-ритм связывают с контролем эмоционально-мотивационных реакций, а синхронизацию или десинхронизацию альфа-осцилляций — с уровнем когнитивной нагрузки и интернальным контролем обработки информации [26–28], то обнаруженная взаимосвязь ЭК и активационного состояния коры на этих частотах представляется вполне логичной.

Усиление роли эмоций в принятии решения согласно самооценке ЭК представлено у мужчин снижением фоновой активации коры, что можно рассматривать как основу для повышения амплитуды реактивности мозга в ответ на поступающие стимулы. Локализация этой связи в передней части коры с доминированием левого полушария соответствует функциональной роли префронтальной коры в контролирующих процессах [29]. Несмотря на большое разнообразие данных о половых различиях в реакции на эмоциогенные стимулы, связанных с их содержанием, модальностью, условиями предъявления или структурами, которые применяются для анализа их активности, имеются доказательства большего активационного эффекта у мужчин, чем у женщин, во фронтальной и височной коре при предъявлении видеофильмов как негативного, так и позитивного содержания [30], что соответствует обнаруженному нами эффекту низкого уровня фоновой активации этих областей коры у мужчин с высокой самооценкой ЭК.

Ориентируясь на представления о разных стратегиях вовлечения фронто-париетальной нейронной сети и инсулы в регуляцию эмоций [31], можно предположить, что выявленная связь ЭК и активности передних областей коры у мужчин связана с предпочтением стратегии переоценки (reappraisal), тогда как у женщин её смещение в заднею часть коры и замена на связанную с ЭК фоновую активацию скорее отражает стратегию отвлечения (distraction). В отношении гендерных различий в использовании стратегии переоценки единого мнения пока не сложилось вследствие противоречий в полученных результатах и предположения, что для женщин характерна сложная комбинация основных способностей, привычек и убеждений в эффективности используемой стратегии эмоциональной регуляции [32].

Тройная сетевая модель эмоциональной дисрегуляции включает сеть режима по умолчанию (DMN), лобно-теменную (FPN) и сеть значимости (SN), которая участвует в регуляции взаимодействия FPN и DMN в зависимости от когнитивной и аффективной нагрузки [33]. Представленные в нашем исследовании карты корреляций ЭК и фонового состояния коры в широком диапазоне частот (6–13 Гц) можно связать с реорганизацией этих сетей, обусловленной хронической ишемией мозга при ИБС. Причём довольно ярко выраженная гендерная специфика этого эффекта, проявившаяся несмотря на относительно малочисленную ГрЖ, указывает, по-видимому, на разные эмоциогенные механизмы такой реорганизации. Одной из причин гендерных различий во взаимодействии структур префронтальной коры и амигдалы может быть бόльшая стресс-реактивность мужчин, связанная с достижениями, а женщин — с социальной изоляцией, а также зависимая от пола чувствительность этих структур к влиянию кортизола [9].

Принимая во внимание роль эмоций в контроле тормозных функций при селекции информации [34], полученные гендерные различия в картах корреляций ЭК и тета-, альфа-ритмов можно интерпретировать как большую преднастройку в ГрМ к префронтально представленным процессам top-down, а в ГрЖ — предпочтение к смещённым в заднюю часть коры процессам bottom-up, что соответствует стратегии отвлечения в эмоциональной регуляции. С учётом сведений о том, что женщины более склонны к развитию ишемии миокарда, вызванной психическим стрессом [21], можно предположить, что стратегия отвлечения оказывается менее эффективной в обеспечении самоохранительного поведения.

Что касается полушарной специфики связанной с ЭК «преднастройки» фоновой активности мозга, то она просматривается только в ГрМ и особенно отчётливо представлена на частотах альфа 2-ритма (см. рис. 1 и табл. 2). Это соответствует предпочтению стратегии переоценки вызванных эмоций и вовлечению левой части префронтальной коры в торможение информации негативной эмоциональной валентности [12, 16].

Наряду с моделями латерализации эмоций и эмоциональных состояний известны динамические сетевые модели, включающие множество взаимосвязанных нейронных сетей, каждая из которых связана с обработкой определённого компонента эмоций, т.е. их генерации, восприятия и регуляции [33, 35]. Таким образом, предлагается перейти от гипотез, поддерживающих специализацию полушарий для обработки эмоций, к динамическим моделям, включающим несколько взаимосвязанных сетей, которые не обязательно имеют одни и те же паттерны латерализации, учитывая индивидуальное разнообразие прошлого опыта и оценку текущего контекста ситуации. Следовательно, обнаруженная нами склонность к более выраженной связи с ЭК левого полушария в ГрМ согласуется с выводом о более сильной функциональной полушарной асимметрии у мужчин, чем у женщин. Эта связь очень мала, но устойчива [36–38].

Ограничения исследования. Ограничениями выполненного исследования является сравнительно небольшая группа женщин и отсутствие сравнения с контрольной группой здоровых мужчин и женщин с регистрацией ЭЭГ и оценкой ЭИ в таких же условиях.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Обнаруженная связь самооценки эмоционального контроля поведения и регионарных показателей фоновой мощности электроэнцефалограммы в диапазоне 6–13 Гц (положительная и смещённая в переднюю часть коры у мужчин и отрицательная, представленная в париетально-окципитальных областях у женщин) указывает на гендерные различия в стратегиях контроля эмоционального состояния у пациентов с ишемической болезнью сердца. Можно предположить, что для мужчин более характерно применение стратегии переоценки эмоций, а для женщин — отвлечения на обработку информации.

ДОПОЛНИТЕЛЬНО

Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии внешнего финансирования при проведении исследования.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Вклад авторов. О.М. Разумникова — сбор и анализ литературных источников, обзор литературы, статистический анализ данных, написание текста и редактирование статьи; И.В. Тарасова — сбор экспериментальных данных и их первичная обработка, редактирование текста статьи; О.А. Трубникова — редактирование статьи. Все авторы подтверждают соответствие своего авторства международным критериям ICMJE (все авторы внесли существенный вклад в разработку концепции, проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией).

ADDITIONAL INFORMATION

Funding source. This study was not supported by any external sources of funding.

Competing interests. The authors declare that they have no competing interests.

Authors' contribution. O.M. Razumnikova — collection and analysis of literary sources, literature review, statistical data analysis, text writing and article editing; I.V. Tarasova — collection of experimental data and their primary processing, editing the text of the article; O.A. Trubnikova — editing an article. Thereby, all authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work.

About the authors

Olga M. Razumnikova

Novosibirsk State Technical University

Author for correspondence.
Email: razoum@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7831-9404
SPIN-code: 6016-6988

Dr. Sci. (Biol.), Associate Professor

Russian Federation, Novosibirsk

Irina V. Tarasova

Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases

Email: iriz78@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6391-0170
SPIN-code: 7043-1340

MD, Dr. Sci. (Med.)

Russian Federation, Kemerovo

Olga A. Trubnikova

Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases

Email: olgalet17@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8260-8033
SPIN-code: 9174-6197

MD, Dr. Sci. (Med.)

Russian Federation, Kemerovo

References

Supplementary files